In een kleine zuidelijke stad in de jaren 1930 leeft John Singer, een dove man, in een wereld van stilte. Ondanks zijn geïsoleerde bestaan trekt hij mensen aan die op zoek zijn naar verbondenheid: de idealistische Mick Kelly, de zwarte arts dr. Copeland, de socialist Jake Blount en de eenzame café-eigenaar Biff Brannon.

Elk van hen projecteert hun eigen hoop, eenzaamheid en verlangen op Singer, die zelf worstelt met zijn eigen eenzaamheid en het verlies van zijn vriend, de ook dove Spiros Antonapoulos. Het hart is een eenzame jager is een indringend portret van menselijke eenzaamheid, de zoektocht naar betekenis en de moeite om elkaar echt te begrijpen. McCullers toont hoe communicatie en verbondenheid vorm kunnen krijgen, zelfs in stilte.